Ein massives außerirdisches Raumschiff von enormer Kraft zerstört drei mächtige klingonische Kreuzer auf seinem Weg in den Föderationsraum. Admiral James T. Kirk erhält den Befehl, zum ersten Mal seit ihrer historischen fünfjährigen Mission das Kommando über die USS Enterprise zu übernehmen. Die Raumstation Epsilon IX alarmiert die Föderation, aber auch sie werden von dem außerirdischen Raumschiff zerstört. Das einzige Raumschiff in Reichweite ist die Enterprise, nachdem sie im Trockendock in einer Umlaufbahn um die Erde einer Generalüberholung unterzogen wurde. Kirk trommelt den Rest seiner Besatzung zusammen, erwirbt einige neue Mitglieder und macht sich auf den Weg, um das außerirdische Raumschiff abzufangen. Es ist jedoch drei Jahre her, seit Kirk das letzte Mal in den Weltraum gegangen ist - ist er der Aufgabe gewachsen, die Erde zu retten?